Een paar jaar geleden wees @rduivenvoorde n.a.v. een soortgelijke vraag (QGIS global settings file (.ini)) op een Duitse pagina met heel veel nuttige info hierover: site:deployment:zentral_en [QGIS-DE e.V.]
Voor layouts kun je meerdere folders opgeven (via settings/options/layouts → layout paths).
Voor project templates kun je denk ik maar één folder opgeven (via settings/options/general → project files → template folder.